Introdução
O Brasil é reconhecido como o país detentor da maior diversidade biológica do mundo, com aproximadamente 116 mil espécies animais e 46 mil espécies vegetais registradas [1]. No âmbito da avifauna, o país destaca-se por abrigar cerca de 19% da diversidade global, totalizando 1.971 espécies de aves em seu território [2]. Esse grupo tem o maior número de espécies frugívoras, possuindo espécies altamente dependentes de frutos, importantes para os processos de dispersão [3][4][5].
Na região tropical, cerca de 50-90% das espécies vegetais precisam interagir com animais frugívoros para a reprodução [6][7]. A produção de frutos carnosos por plantas e o consumo por animais é a relação ecológica mais comum na região neotropical [8]. Estima-se que 56% de todas as famílias de aves do mundo são consideradas frugívoras, sendo que 20 a 30% da avifauna neotropical inclui frutos em sua dieta [9]. Sua capacidade de deslocamento para diferentes ambientes torna-as interessantes para esse processo simbiótico, em que os diásporos são levados para longe da planta-mãe, diminuindo as taxas de competição com as plantas adultas e de predação das sementes [10], enquanto as aves beneficiam-se do conteúdo nutricional, geralmente na forma de um pericarpo carnoso [11].
Alguns fatores influenciam diretamente na eficiência da dispersão por aves, dos quais se destacam o número de visitas à planta, o número de sementes consumidas por visita, o tipo de tratamento dado à semente e o local de sua deposição [12]. Além disso, a passagem das sementes pelo trato digestivo de alguns animais produz escarificação química e mecânica, quebrando a dormência das sementes [13][14].
As aves frugívoras estão entre as principais dispersoras de espécies de plantas pioneiras, sendo responsáveis pela dinâmica inicial das comunidades e na regeneração de áreas degradadas [15]. Muitas são adaptadas à vida em ambientes urbanos, enquanto outras frequentam esses locais em busca de alimento em épocas de escassez em seu habitat natural [16] tornando-as potenciais dispersoras de espécies exóticas. Entender como os animais influenciam as populações vegetais e como a distribuição dos recursos alimentares afeta a diversidade de fauna são temas importantes para a conservação e o manejo da vida silvestre [3].
As primeiras discussões acerca da relação entre as aves e os frutos sob o ponto de vista ecológico foram realizadas a partir da década de 60 [17][18][19][20]. Desde então as aves tornaram-se os vertebrados mais estudados em relação à frugivoria. No entanto, apesar do crescente volume de pesquisas sobre ornitocoria, ainda há um vasto campo a ser explorado para aprofundar a compreensão das interações ecológicas e evolutivas entre aves e plantas [9].
A presente investigação busca ampliar o conhecimento das aves que exercem frugivoria em 12 espécies arbóreas nativas do Rio Grande do Sul que integram ambientes de floresta ombrófila mista: Campomanesia xanthocarpa O. Berg, Casearia sylvestris Sw., Cupania vernalis Cambess., Eugenia involucrata DC, Eugenia uniflora L, Ilex paraguariensis A. St.-Hil., Matayba elaeagnoides Radlk, Myrcianthes pungens (O.Berg) D., Symplocos uniflora (Pohl) Benth, Plinia trunciflora (O.Berg) Kausel, Prunus sellowii Koehne e Ocotea puberula (Rich.) Nees; evidenciando aquelas com capacidade de dispersão de suas sementes.
Material e Métodos
O estudo foi conduzido em diferentes municípios da região norte do estado do Rio Grande do Sul, conforme demonstrado na Figura 1, em remanescentes da floresta ombrófila mista, ao longo do período de 2011 a 2019. As espécies vegetais foram estudadas no município de Carazinho (28º 12’34”S, 52º 42’03”W); em Vila Maria (28º 33’ 36” S; 52º 07’ 34” W), em Passo Fundo em três propriedades particulares (28°15’ S, 52º 24’ W); (28°14’17.4”S 52°22’26.1”W) e (28°14’19.0”S 52°23’14.8”W); no Centro de Pesquisas Agropecuárias da Universidade de Passo Fundo (Cepagro) (q) campus I da UPF; em Não-Me-Toque (28º 27’ 33” S; 52º49’15”) e na Estação Ecológica de Aracuri-Esmeralda (28°13’ S; 051°09’W), localizada no município de Muitos Capões. Os exemplares estudados das espécies vegetais encontravam-se em fragmentos florestais nativos nos municípios citados.
Foram observadas 12 espécies arbóreas nativas, distribuídas em sete famílias: Campomanesia xanthocarpa O. Berg (guabiroba), Eugenia involucrata DC. (cereja-do-rio-grande), Eugenia uniflora L. (pitanga), Myrcianthes pungens (O. Berg) D. (guabiju) e Plinia trunciflora (O.Berg) Kausel (jabuticaba), pertencentes à família Myrtaceae. Casearia sylvestris Sw. (cafezinho-do-mato), pertencente à família Salicaceae, Cupania vernalis Cambess. (camboatá-vermelho) e Matayba elaeagnoides Radlk. (camboatá-branco), pertencentes à família Sapindaceae, Ilex paraguariensis A. St.-Hil. (erva-mate), pertencente à família Aquifoliaceae, Symplocos uniflora (Pohl) Benth. (sete-sangrias), pertencente à família Symplocaceae, Prunus sellowii (L.) Urb. (pesseguinho-do-mato), pertencente à família Rosaceae e Ocotea puberula (Rich.) Nees (canela-guaicá), pertencente à família Lauraceae.
Este estudo utilizou o método empregado por Colussi e Prestes [13], com observações focais de três indivíduos de cada espécie, totalizando 36 indivíduos com 30 horas focais para cada espécie (1.080 horas), registrando o consumo de frutos pelas aves em maturação e frutos completamente maduros. Utilizou-se o período das 6h30 às 12 h para a obtenção dos registros, com o auxílio de binóculos cerca de três metros da planta-mãe, com o registro dos seguintes dados: espécies de aves visitantes, o número de indivíduos de cada espécie de ave, se a visita foi considerada completa (quando foi possível observar a ave desde a sua chegada até sua saída) ou incompleta (quando a ave captura o fruto mas não é observado ela ingerindo ou quando se desloca sem se alimentar), o tempo da visita, o número de frutos consumidos, comportamento das aves como o modo de apanhar os frutos, se os frutos foram ingeridos inteiros ou não, e o estágio de maturação dos frutos que foram consumidos.
Os padrões comportamentais adotados pelas aves quanto ao modo de apanhar e se alimentar seguiu a classificação de Moermond e Denslow [21]: colher (“Picking”) quando as aves capturaram o fruto próximo ao poleiro sem estender o corpo; alcançar (“Reaching”) quando as aves estenderam seu corpo para cima e para baixo com o objetivo de alcançar o poleiro e os frutos; adejar (“Hovering”) quando as aves suspenderam-se no ar em frente ao fruto, enquanto batem as asas; pendurar (“Hanging”) quando o corpo inteiro e as pernas da ave ficaram sob o poleiro, com a face ventral voltada para cima; estolar (“Stalling”) quando as aves suspenderam-se no ar em frente ao fruto e usando um ângulo de ataque das asas inclinado desceram lentamente e pousaram em frente ou abaixo do fruto para apanhá-lo.
Os dados foram analisados estatisticamente através do teste de análise de variância (ANOVA), comparando o número de frutos consumidos pelas aves nas diferentes espécies vegetais florestais. Empregou-se o programa estatístico BioEstat versão 5.3 para a realização das análises.
Resultados e Discussão
Frugivoria é o evento mutualístico do consumo de frutos por animais. Implicações para a dispersão de sementes das plantas ocorrem uma vez que as sementes são normalmente ingeridas junto com a polpa dos frutos e posteriormente são regurgitadas ou defecadas intactas a alguma distância da planta-mãe. A dispersão de sementes é o processo pelo qual os diásporos são removidos para alguma distância além do limite da copa da planta-mãe por diferentes vetores, animais ou não (como vento). A dispersão pode ser primária, quando os diásporos são removidos diretamente da copa da planta-mãe, ou secundária, quando as sementes são removidas das fezes ou regurgitos de dispersores primários por agentes que promovem uma etapa posterior da dispersão (como roedores e formigas).
Foram registradas 70 espécies de aves pertencentes a 26 famílias que visitaram as espécies vegetais arbóreas. Entre elas, no consumo de frutos, destaca-se Thraupidae (12 espécies), sendo Thraupis sayaca (n = 1.496), Saltator similis (n = 123) e Pipraeidea melanonota (n = 115). Em seguida a família Tyrannidae (19 espécies), com destaque a Machetornis rixosa (n = 489) e Tyrannus savana (n = 402), seguida da família Turdidae (5 sp), com Turdus rufiventris (n = 949) e Turdus leucomelas (n = 630). A família Parulidae (4 sp), Furnariidae (3 sp), Columbidae (2 sp), Cuculidae (2 sp), Picidae (2 sp), Psittacidae (2 sp), Dendrocolaptidae (2 sp), Tityridae (2 sp), Rhynchocyclidae (2 sp), Icteridae (2 sp) e com uma espécie de ave as famílias Accipitridae, Pipridae, Corvidae, Hirundidae, Mimidae, Pipridae, Polioptilidae, Ramphastidae, Trochilidae, Trogonidae, Troglodytidae, Vireonidae, Passerellidae.
No total foram consumidos 5.224 frutos em 2.192 visitas, com tempo de visita de 25.540 segundos (426 min), sendo que a espécie arbórea que mais se destacou no consumo de frutos por distintas aves foi I. paraguariensis (n = 1.859; 320 visitas), seguida de O. puberula (n = 853; 646 visitas), C. vernalis (n = 811; 324 visitas), M. pungens (n = 535; 246 visitas), E. uniflora (n = 452; 262 visitas), P. trunciflora (n = 319; 178 visitas), C. xanthocarpa (n = 172; 165 visitas), P. sellowi (n = 130), M. elaeagnoides (n = 40), E. involucrata (n = 23; 51 visitas) e S. uniflora (n = 20), conforme apresentado na Tabela 1.
Cada espécie vegetal investigada revelou padrões específicos de interação com as aves. I. paraguariensis, conhecida popularmente como erva-mate, possui frutos drupóides que envolvem as sementes. Carvalho [22] apresenta a dispersão de sementes de I. paraguariensis por sabiás. Logo, em nosso trabalho, I. paraguariensis recebeu visitas de 14 espécies de aves, destacando-se no consumo de frutos imaturos e maduros T. rufiventris (n= 622), T. leucomelas (n= 483) e T. sayaca (n=389), apresentou nove espécies de aves consideradas dispersoras por engolir o fruto inteiro, sendo destacadas T. rufiventris e T. leucomelas.
O. puberula recebeu visitas de 36 espécies com destaque em consumo de frutos por M. rixosa (n= 272) e T. savana (n= 228). Essa é uma das espécies de planta arbórea pioneira tardia mais comuns no Planalto Sul-Brasileiro, cuja floração vai de março a setembro, e a frutificação de dezembro a janeiro, no Rio Grande do Sul. Possui a dispersão de frutos e sementes por zoocoria principalmente por aves, que são atraídas pela coloração vermelha da cúpula que envolve a semente [22]. Em nosso trabalho para O. puberula cinco espécies de aves apresentam potencial de dispersão, destacando T. rufiventris (n= 11) que consumiu seus frutos inteiros. V. olivaceus também foi registrado engolindo o fruto inteiro de O. puberula, realizou visitas curtas, atuando portanto, como um potencial dispersor. Essa parece ser uma característica do gênero, pois segundo Greenberg et al. [23] espécies de Vireo podem explorar diásporos arilados e agir como dispersores de sementes.
C. xanthocarpa foi visitada por aves de 22 espécies, T. sayaca (n = 141) sendo o principal consumidor de frutos maduros seguido de A. pretrei (n = 18). E. involucrata recebeu visitas de 17 espécies de aves com destaque de consumo no mês de dezembro para C. chrysopterus (n = 14). No entanto, esta espécie de ave colhe os frutos e descarta as sementes sobre as árvores, não podendo ser considerada potencial dispersora. E. uniflora recebeu visitas de 11 espécies de aves destacando-se no consumo de frutos imaturos e maduros T. sayaca (n = 390) e T. viridis (n = 19), foi observado T. leucomelas (n = 14), T. rufiventris (n = 6) e T. subalaris (n= 4) engolindo o fruto inteiro, apresentando potencial dispersor para E. uniflora.
M. pungens recebeu visitas de cinco espécies de aves, destacando-se com frutos consumidos T. sayaca (n = 422). Em P. trunciflora nove espécies de aves visitaram, destacando-se no consumo de frutos T. sayaca (n= 94) e S. similis (n= 82); estas espécies visitantes comeram a polpa dos frutos descartando a semente, não sendo consideradas boas dispersoras para a espécie. S. preciosa, que também consumiu frutos de P. trunciflora e C. vernalis, é considerada dispersora de sementes de Schinus terebinthifolius por engolir os frutos inteiros [24]. P. sellowii obteve visitas de 10 espécies, destacando-se no consumo de frutos F. rufus (n= 31) e Elaenia sp (n= 27). C. sylvestris recebeu visitas de três espécies de aves, porém não foi observado o consumo de frutos.
C. vernalis recebeu visitas de 40 espécies de aves, destacando-se no consumo de frutos T. rufiventris (n = 266) e M. rixosa (n = 217) e como dispersor T. rufiventris (n = 36) que colheu os frutos e engoliu os mesmos inteiros, P. frontalis e S. similis destruíram as sementes da espécie arbórea. P. frontalis também destruiu as sementes dos frutos de O. puberula, esta espécie de ave já é conhecida por apresentar o mesmo comportamento para P. trunciflora onde descarta a semente sob a planta-mãe, não sendo considerada boa dispersora [13]. M. elaeagnoides recebeu visitas de oito espécies, destacando-se em consumo de frutos T. rufiventris (n = 12) e M. pitangua (n = 8). S. uniflora recebeu visitas de cinco espécies, destacando-se no consumo de frutos P. dumicola (n = 7). Com relação aos comportamentos, o de “colher” foi o mais utilizado, com T. rufiventris sendo observado fazendo isso 569 vezes, T. leucomelas 422 vezes e T. sayaca 333 vezes, conforme apresentado na Tabela 2.
Houve diferença estatística significativa em relação ao consumo de frutos e para todas as espécies arbóreas estudadas (p = 0,00497).
No Brasil, segundo o Comitê Brasileiro de Regis-tros Ornitológicos [25], foram registradas 47 das 96 famílias de aves consumidoras de frutos e/ou semen-tes, 19 das 69 famílias (27,5%) de não-passeriformes possuem representantes frugívoros, enquanto 29 das 67 famílias de passeriformes (43,3%) incluem frutos em suas dietas [26]. Quanto aos psitacídeos, os frutos compõem a maior parte de sua dieta e os frutos da família Myrtaceae estão incluídos na sua alimentação, quase sempre consumindo mais a semente do que a polpa [27].
Em um estudo sobre o comportamento da avifauna na captura e manipulação de frutos de Trichilia claussenii (Meliaceae), relatou-se que os atributos de atração mais evidentes para as aves foram a coloração e a acessibilidade dos frutos que estavam em posições terminais, apresentando pedicelos longos [28]. Espécies de aves como T. rufiventris, Z. Capensis e F. rufus são conhecidas por descartar a semente sob a planta-mãe, não favorecendo a dispersão de Erythroxylum deciduum e Nectandra lanceolata. Os indivíduos das espécie P. sulphurathus, T. savana e T.sayaca engolem os frutos inteiros carregando-os para outro local, agindo assim como potenciais dispersores das mesmas espécies arbóreas [29].
Krügel e Behr [30] estudaram as aves que utilizam frutos de Schinus terebinthifolius e verifica-ram que a passagem pelo tubo digestivo de algumas aves antecipa o tempo de germinação de suas sementes e eleva o seu percentual de germinação, em comparação com as sementes in natura. Neste estudo, a maioria das aves apresentou o comportamento de engolir o fruto inteiro com a semente. As aves também utilizam notadamente o método de comer apenas a polpa do fruto e descartar a semente, com destaque para a espécie de ave T. sayaca. De acordo com Sick [31] T. sayaca não é considerada dispersora de sementes por descartar os diásporos e deixá-los cair sobre a planta-mãe. A espécie é conhecida por apresentar este comportamento em sementes de I. paraguariensis [13]. Neste estudo, observou-se T. sayaca comendo apenas a polpa dos frutos e descartando a semente em I. paraguariensis, C. xanthocarpa, E. uniflora e M. pungens não sendo considerada dispersora destas espécies arbóreas.
Do total de espécies de aves que consumiram os frutos, 25 espécies apresentaram potencial de dispersão para seis espécies arbóreas. Sendo elas: C. chrysopterus, C. chrysops, Elaenia sp, M. pitangua, M. saturninus, M. bonariensis, M. maculatus, P. pitiayumi, P. ventralis, P. sulphuratus, P. frontalis, R. dicolorus, S. similis, S. ruficapilla, T. preciosa, T. viridis, T. sayaca, T. surrucura, T. albicollis, T. leucomelas, T. rufiventris, T. subalaris, T. melancholicus, V. olivaceus e Z. capensis. Essas espécies engoliram a maior parte dos frutos inteiros, ou seja, não danificam suas sementes, sendo possível a germinação das mesmas se depositadas em solo adequado.
Conclusão
Os resultados deste estudo demonstram a relevância das interações mutualísticas entre a avifauna e as espécies arbóreas nativas, especialmente no contexto da restauração ecológica. A dispersão de sementes realizada pelas aves desempenha um papel fundamental no sucesso reprodutivo de espécies como Ilex paraguariensis e Ocotea puberula, promovendo a regeneração natural das florestas e a conectividade entre fragmentos vegetacionais.
As espécies arbóreas fornecem recursos alimentares essenciais, e as aves frugívoras, ao consumirem seus frutos, atuam como vetores naturais de sementes, favorecendo sua dispersão para áreas degradadas. Entre as aves mais relevantes nesse processo, destacam-se Turdus rufiventris e Turdus leucomelas, que contribuem significativamente para a estruturação e recuperação da vegetação. Além de seu papel na dispersão de sementes, a avifauna influencia positivamente a dinâmica ecológica ao facilitar a sucessão vegetal, aumentar a diversidade de espécies e restaurar funções ecossistêmicas perdidas em paisagens fragmentadas. No entanto, para que essas interações sejam mantidas, é essencial garantir a conservação dos habitat e a conectividade das áreas naturais.
Ainda há diversas lacunas a serem preenchidas sobre as interações ecológicas e evolutivas entre aves frugívoras e plantas, especialmente no bioma da floresta ombrófila mista. O aprofundamento desses estudos pode fornecer subsídios para estratégias mais eficazes de restauração ecológica, reforçando a necessidade de proteger e manejar adequadamente os ecossistemas que sustentam essas interações fundamentais para a biodiversidade.
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