Introdução
O algodoeiro (Gossypium hirsutum L.), pertencente à família Malvaceae, é uma cultura de grande relevância global. A fibra do fruto é a principal matéria-prima utilizada na indústria têxtil; também é possível extrair o óleo e a proteína que são aproveitados na alimentação animal e humana[1]. O Brasil ocupa o segundo lugar no ranking global de exportações de algodão e espera exportar 2,03 milhões de toneladas para o mercado internacional em 2022/23, um aumento de 18% em relação à safra anterior[2]. No primeiro semestre de 2022, as exportações brasileiras de algodão totalizaram U$1,72 bilhões, sendo que 89% desse valor são provenientes do Vietnã, China, Turquia, Bangladesh, Paquistão e Índia, é importante destacar que o continente asiático é o principal destino da fibra brasileira[3].
No final dos anos 1990, durante a gestão de Fernando Henrique Cardoso, o Brasil começou a cultivar plantas geneticamente modificadas. Na época, o cultivo era de forma ilegal, a soja transgênica, originalmente contrabandeada da Argentina para o Rio Grande do Sul, foi a primeira a ser cultivada. A soja Roundup Ready se tornou o primeiro caso de solicitação para cultivo transgênico em larga escala no Brasil, obtendo aprovação da CTNBio[4]. Quanto ao algodão, a primeira aprovação foi dada em março de 2005[5]. O estado de Rondônia esteve dentro das zonas proibidas de plantio de algodão geneticamente modificado (GM) a partir de 2005, quando foram delimitadas pela Comissão Técnica Nacional de Biossegurança (CTNBio), com o objetivo de preservar a variabilidade dos algodões nativos, que poderiam sofrer alguns efeitos adversos por meio do fluxo gênico com os algodoeiros geneticamente modificados[6]. No entanto, a experiência brasileira com algodoeiros geneticamente modificados mostrou-se positiva, não sendo observado indícios de prejuízos expressivos ao meio ambiente, mesmo em regiões em que o cultivo do algodoeiro é realizado em maior escala, como no estado do Mato Grosso e no oeste da Bahia. Em outubro de 2018, a CTNBio autorizou o plantio do algodão GM em Rondônia[6].
Atualmente, os principais municípios produ-tores de algodão no estado são Cabixi, Pimenteiras do Oeste e Vilhena, que vem aumentando a produção em função da altitude e do clima favorável. A área de produção no estado é de 1.952 ha, com rendimento de 16.400 fardos e peso médio de 2.220 kg de matéria bruta por fardo[7]. Embora a cultura do algodão em Rondônia tenha avançado, ainda há escassez de informações sobre a entomofauna associada a esse agroecossistema, o que dificulta a implantação de programas de manejo fitossanitário na região, tendo em vista que a primeira etapa para a realização do manejo integrado de pragas (MIP) é o levantamento das populações de artrópodes associados à cultura. Os artrópodes, em especial os insetos, têm grande relevância dentro do agroecossistema devido às funções que desempenham, como pragas que reduzem a rentabilidade da cultura, e predadores e/ou parasitoides de pragas, além de bioindicadores, polinizadores ou agentes na fertilização e aeração do solo[8]. Nesse contexto, este estudo teve por objetivo avaliar a entomofauna edáfica associada à cultura do algodoeiro GM em áreas de cultivo na cidade de Vilhena, na região do Cone Sul de Rondônia.
Material e Métodos
A pesquisa de campo foi conduzida durante a safra 2021/2022, em associação com o grupo Masutti, na Fazenda Jaqueline, localizada no município de Vilhena, no estado de Rondônia. O município de Vilhena encontra-se na região do Cone Sul de Rondônia (12° 44’3” Sul, 60°8’41” Oeste, 594 m). O clima da região é classificado como tropical com estação seca, de acordo com a classificação climática de Köppen-Geiger (Aw)[9]. Já a parte laboratorial foi realizada no Laboratório de Entomologia do campus Colorado do Oeste do Instituto Federal de Educação Tecnológica (IFRO).
As coletas dos insetos foram realizadas quinzenalmente, entre 100 e 142 dias após o plantio (DAP), com o início em março e o final das coletas em junho. Os levantamentos foram feitos com o uso de armadilhas do tipo pitfall, instaladas ao nível do solo. Essas armadilhas capturam os insetos que caem dentro do recipiente e, uma vez coletados, não conseguem mais sair. A armadilha utilizada neste estudo consistiu em um recipiente plástico de 15 cm de comprimento, por 10 de largura e 10 cm de altura. Em cada armadilha eram adicionados 2 L de água, 20 mL de detergente neutro e 100 gramas de sal, as quais eram enterradas até que sua abertura fosse ao nível do solo. As armadilhas foram protegidas das intempéries, por um “telhado” de plástico apoiado em quatro palitos, a 10 cm de altura do solo[10]. (Figura 1).
As instalações foram realizadas em dois talhões distintos. No primeiro talhão, com uma área de 160 ha, foi semeada a cultivar FM 978 GLTP RM, sendo essa de ciclo longo, aproximadamente 180 dias. No segundo talhão, com uma área de 172 ha, foi semeada a cultivar TMG 31 B3RF, sendo de ciclo médio-precoce.
Os tratamentos foram dispostos em delinea-mento de blocos casualizados, representados por duas áreas de plantio na fazenda (Talhões 1 e 2) com três pontos por talhão (quatro armadilhas por ponto), totalizando 24 armadilhas. Foram distribuídos da seguinte forma: o ponto 1 foi instalado a 15 m da bordadura; o ponto 2, a 110 m da bordadura do talhão; e o ponto 3, a 205 m da bordadura do talhão, próximo à área da mata.
Foram realizadas aplicações nas duas áreas, utilizando-se os mesmos produtos e no mesmo período. Com relação a essas informações, a empresa Masutti informou que não poderia passar o relatório dos produtos aplicados por conta do sigilo da informação assegurado pela Lei Geral de Proteção de Dados Pessoais (Lei nº 13.709/2018).
Após as coletas no campo, os insetos foram depositados em sacos plásticos com etanol, para posteriormente serem transportados ao laboratório. Passados dois dias da coleta, os insetos foram triados, contados e identificados à nível de ordem e família, com o auxílio de microscópios estereoscópicos, fazendo uso de chaves taxonômicas propostas por Triplehorn e Johnson[11].
Análise faunística
Os insetos de cada área foram considerados uma comunidade com características próprias, determinadas por meio dos seguintes índices faunísticos:
• Frequência: porcentagem de indivíduos de uma família em relação ao total de indivíduos. Foi calculada pela seguinte fórmula: pi = ni/N, em que ni é o número de indivíduos da Família i e N é o total de indivíduos da amostra. Constância: C = p x 100/N, em que p é o número de coletas com a família e N é o número total de amostras tomadas. As famílias serão classificadas como constantes quando estão presentes em mais de 50% das amostras, acessórias quando presentes entre 25% e 50% das amostras, e acidentais quando presentes em menos de 25% das amostras[12].
• Diversidade total: refere-se à diversidade de famílias dentro de uma comunidade ou habitat. Representa o padrão de utilização do nicho. Toda vez que em uma comunidade poucas famílias possuem muitos indivíduos e muitas famílias possuem poucos indivíduos, foi calculada pelo índice de Shannon-Weaver[13]: H’ = - ∑ pi . Ln pi.
• Dominância: LD = (1/S) x 100, em que LD é o limite de dominância e S é o número total de famílias. As famílias foram classificadas em dominantes, quando os valores da frequência se apresentarem superiores a esse limite, e não dominantes, quando os valores forem inferiores[14].
Resultados e Discussão
Após a coleta e classificação dos insetos, foi registrado um total de 34.583 indivíduos de oito ordens (Tabela 1), sendo 73,3% foram capturados no talhão 2 e 27,7% registrados no talhão 1. Em relação à diversidade total, nos talhões 1 e 2 foram observados 0,96 e 1,77 ordens, respectivamente. Em ambos os casos, a diferença pode ser atribuída ao fato de que no talhão 2 ha um fragmento florestal maior em relação ao talhão 1, o que proporciona uma maior diversidade de espécies vegetais, consequentemente atraindo uma maior variedade de insetos. Thomazin[15] constatou que, em áreas de floresta, a quantidade de insetos é maior do que em de terras já antropizadas por atividade humana. O que sustenta a hipótese de que os inimigos naturais são mais suscetíveis aos processos de mudança ambiental, sendo um dos fatores que permitem que parte dos insetos fitófagos tenham se transformado em pragas. Por outro lado, segundo estudo realizado em Choró, no Ceará, por Almeida[16], a diversidade de fauna em áreas de vegetação natural e zonas de plantio de algodão mostrou similaridade. Nesse trabalho, a composição incluía: Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Mantodea, Orthoptera, com Hymenoptera e Coleoptera representando as maiores contribuições em termos de quantidade de espécies.
Ainda de acordo com a Tabela 1, as ordens Diptera, Coleoptera, Dermaptera e Orthoptera foram as que mais se destacaram em quantidade de indivíduos. Esses resultados são corroborados por Azevedo[17], que constataram o destaque das mesmas ordens.
A ordem Coleoptera apresentou o maior número de espécimes coletados. Os coleópteros têm um papel ecológico significativo, ajudando a entender as condições ambientais de uma determinada fitofisionomia[18]. Lawrence[18] destacam que essa ordem representa cerca de 40% das espécies de insetos e 30% de todas as espécies animais, com cerca de 350 mil indivíduos identificados., em um padrão semelhante ao resultado obtido na presente pesquisa. Por outro lado, os resultados apresentados no presente trabalho, divergem dos obtidos por Santos[19], no qual a principal ordem capturada foi Hymenoptera, utilizando metodologia similar, porém em Mata Ripária e Sistema Agroflorestal, na cidade de Rio Branco, Acre.
Com relação às famílias coletadas, foi possível observar que a maioria delas abriga insetos considerados inimigos naturais de pragas agrícolas e/ou mesmo recicladores de matéria orgânica, como as tesourinhas (Labiduridae), moscas (Muscidae) e besouros (Nititulidae) (Gráfico 1). As tesourinhas (Labiduridae) e as formigas (Formicidae) são consideradas importantes inimigos naturais do bicudo do algodoeiro, sendo predadoras das pupas e larvas de Anthonomus grandis (Coleoptera: Curculionidae)[20]. Entretanto, destaca-se a ausência da família Formicidae no talhão 1. É possível que esse fato se deva a uma menor área de refúgio neste talhão, uma vez que ele possui um menor fragmento florestal em comparação ao talhão 2. As tesourinhas também são predadoras de outras pragas, tais como: o pulgão Aphis gossypii, (Hemiptera: Aphididae)[21], a lagarta-do-cartucho-do-milho, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) em seus estágios iniciais[20] e as larvas do moleque-da-bananeira Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae)[22].
Os coleopteras predadores da família Carabidae e as moscas da família Sarcophagidae são inimigos naturais de diversos insetos-praga. Os Carabidae são predadores ágeis e atacam diversas lagartas que atacam o algodoeiro[5]. Além disso, de acordo com Stork e Kromp[23][24] também são considerados bioindicadores, isso porque os besouros dessa família são sensíveis a mudanças ambientais, tanto em ecossistemas naturais quanto naqueles modificados pela ação humana, especialmente em situações de cultivo intensivo. As Sarcophagidae são geralmente ovovivíparas e parasitam hospedeiros da ordem Hemiptera e Lepidoptera[25]. Essa espécie se estabelece em matéria orgânica animal, incluindo fezes humanas, fezes de gado bovino e fígado bovino, que são utilizados como iscas[10][26].
Também foram capturados alguns insetos-praga comumente ocorrentes na cultura em outras regiões do Brasil, como a Helicoverpa (Lepidoptera: Noctuidae), besouros (Scarabaeidae), grilos (Grylidae), bicudo do algodoeiro, entre outros. A H. armigera é conhecida por seu potencial destrutivo e atualmente faz parte do complexo de insetos-praga que atacam o algodoeiro comumente nas fases de produção das estruturas reprodutivas da planta[5]. As informações sobre as espécies de Scarabaeidae associadas ao cultivo do algodão ainda são escassas. Alguns estudos relatam a associação de larvas desses insetos ao sistema radicular do algodoeiro, porém em pequena quantidade. Algumas espécies acabam se desenvolvendo na cultura, porém o algodoeiro não é considerado um hospedeiro adequado[27][28].
Foi possível observar um valor considerável de grilos (Gryllidae) nas áreas analisadas, principal-mente no talhão 2. Apesar de serem recicladores da matéria orgânica no solo, são considerados pragas ocasionais na cultura do algodão causando danos severos, sendo desfolhadores ou mesmo consumindo as raízes da planta[29]. Embora tenha sido sido encontrado em baixo nível populacional, o bicudo do algodoeiro é considerado a praga-chave da cultura. As fêmeas ovipositam nos botões florais do algodão, mas também podem ovipositar nas maçãs ainda no início da formação até a fase final da frutificação[30]. Atribui-se a baixa ocorrência dessa espécie ao seu rigoroso controle, incluindo pontos de amostragem e o uso de produtos fitossanitários sempre necessário.
No talhão 1, comparando os três pontos de coleta realizados, a área referente ao ponto 3, que fica adjacente ao remanescente florestal, apresentou uma maior quantidade de insetos em comparação aos pontos 1 e 2, respectivamente (Tabela 1). No entanto, em relação à frequência e dominância, as famílias de insetos que se destacaram nos três pontos foram Labiduridae, Muscidae e Nitidulidae (Tabela 2). Das três famílias que se destacaram na frequência e dominância, a Labiduridae e Muscidae abrigam muitas espécies de inimigos naturais. Já os besouros coleópteros da família Nitidulidae foram os que mais se destacaram em quantidade em comparação aos demais. Embora não existam estudos sobre a sua influência na cultura do algodoeiro, a espécie Conotelus luteicornis (Coleoptera: Nitidulidae) é considerada praga na cultura do maracujazeiro no estado do Acre[19]. As demais famílias foram consideradas não dominantes, apresentando menor frequência.
Em relação à constância dos insetos no talhão 1 (Tabela 2), as famílias Labiduridae, Muscidae, Nitidulidae, Gryllidae, Tephritidae, Scarabidae, Pentatomidae, Lampyridae e Cerambycidae foram consideradas constantes nos três pontos analisados do talhão, o que indica que essas estão presentes em mais de 50% das amostras. Dentre as famílias analisadas, as que apresentaram uma constância acessória, ou seja, presentes entre 25% e 50% das amostras foram: Carabidae, Termitidae, Curculionidae, Noctuidae, Reduviidae, Sarcophagidae. Essas foram consideradas constantes apenas no ponto 3 e sua proximidade com o remanescente florestal pode ter colaborado para esse resultado. A família Apidae foi a que apresentou menores índices, apresentando-se como acessória no ponto 1 e acidental nos pontos 2 e 3 desse talhão.
No talhão 2, as famílias Labiduridae, Gryllidae, Muscidae e Nitidulidae se destacaram em relação à frequência e dominância em todos os pontos de coleta (Tabela 3). A família Apidae também se destacou em relação à frequência, dominância e constância no ponto de coleta próximo à mata, o que pode ser atribuído à maior área de vegetação nativa que atrai as abelhas devido à produção de pólen das diversas espécies vegetais que compõem o fragmento de floresta. De acordo com Pires[31], as abelhas que visitam as flores dos algodoeiros podem afetar o aumento da produção. As características morfológicas da planta, como a presença de nectários florais e extraflorais, influenciam os polinizadores, atraindo esses organismos para a área devido ao sequestro de líquido rico em carboidratos por essas estruturas.
Em relação à constância (Tabela 3), as famílias Labiduridae, Muscidae, Nitidulidae, Gryllidae, Tephritidae, Scarabidae, Carabidae, Apidae, Pentatomidae, Reduviidae, Lampyridae, Sarcophagidae, Noctuidae e Cerambycidae foram consideradas constantes nos três pontos analisados do talhão 2, indicando que essas estavam presentes em mais de 50% das amostras. As demais famílias não obtiveram resultados significativos em relação às análises realizadas, sendo consideradas não dominantes, com constância acessória, acidental ou mesmo não possuindo ocorrência, como foi o caso das famílias Coccinellidae e Tettigoniidae, que não foram encontradas nos pontos 1 e 2, sendo consideradas apenas acessórias no ponto 3.
A conservação da biodiversidade, tanto interna quanto nos arredores dos agroecossistemas é fundamental, pois através dessa diversidade que se mantêm as populações de inimigos naturais de pragas. Como observado no presente trabalho, a vegetação nativa em torno dos plantios de algodoeiros está relacionada a presença destas populações, uma vez que fornece uma fonte alternativa de alimento e serve como refúgio para estes predadores naturais de pragas agrícolas, que podem, então, se deslocar para as culturas próximas[32]. Esse conceito está intimamente relacionado ao manejo integrado de pragas (MIP), que busca controlar as pragas agrícolas de forma sustentável, utilizando uma combinação de métodos de controle biológico, cultural, físico e químico, com foco no uso mínimo de pesticidas e na maximização do uso de controles naturais. A preservação e o uso de predadores naturais de pragas, como sugerido por Altieri[32], são um componente fundamental desta estratégia. A manutenção da vegetação nativa ao redor das plantações, chamada de corredores de biodiversidade, pode permitir a movimentação de predadores naturais de pragas entre as culturas e as áreas de vegetação nativa, aumentando a eficácia do controle biológico[33]. Outra estratégia possível é o uso de plantas de cobertura e a rotação de culturas que podem ajudar a manter e aumentar a biodiversidade em agroecossistemas, oferecendo habitats para inimigos naturais de pragas e contribuindo para a resiliência do sistema agrícola[34].
Conclusão
A proximidade com fragmentos de floresta aumenta significativamente a diversidade de insetos em áreas de cultivo de algodão. Isso é evidenciado pela maior diversidade de espécies e maior número de insetos encontrados no talhão 2, que estava mais próximo de um fragmento florestal.
A preservação da biodiversidade é fundamental para a manutenção das populações de predadores naturais de pragas, indicando a importância da vegetação nativa na gestão integrada de pragas.
Famílias de insetos como Labiduridae, Muscidae, Nitidulidae, Gryllidae, entre outras, apresentaram maior frequência e dominância, destacando-se também como importantes inimigos naturais de pragas. A presença de insetos-praga comuns também foi registrada, destacando a importância de um controle integrado para o manejo dessas espécies em áreas de cultivo.
Este estudo reforça a importância do manejo sustentável das práticas agrícolas, incluindo a preservação da vegetação nativa, rotação de culturas e uso mínimo de pesticidas, para a manutenção da biodiversidade e controle efetivo de pragas.
Em suma, essas descobertas destacam o papel crucial da biodiversidade e do manejo sustentável na manutenção de ecossistemas saudáveis e produtivos, assim como a eficácia do controle biológico na gestão de pragas agrícolas. Este estudo contribui para a crescente compreensão da relação entre a biodiversidade, a agricultura e a gestão de pragas, oferecendo informações valiosas para o desenvolvimento de práticas agrícolas sustentáveis no futuro.
Agradecimentos
Ao Instituto Federal de Rondônia (IFRO) – campus Colorado do Oeste, agradecemos pela oportunidade de nos aprimorarmos academicamente, profissionalmente e como pessoas.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), agradecemos pela concessão da bolsa de estudos durante o período de realização do presente trabalho.
Ao gerente da fazenda Jaqueline do grupo Masutti, Laydson Fernandes de Menezes, agradecemos por ter disponibilizado o espaço onde foi possível realizar o presente estudo, bem como pela colaboração e acompanhamento em todo o processo de pesquisa.
Agradecemos aos amigos e colaboradores Gustavo Henrique Peralta, Gislaine Araujo Flores, Fátima Natália Fontoura de Araújo e Rograciel Junior Ventura Araújo, que contribuíram na classificação e tornaram possível a conclusão deste trabalho. Suas contribuições foram valiosas e fundamentais para o sucesso deste estudo.
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